Карьера Максима Аверина в театре развивалась так: после окончания Высшего театрального училища имени Б. В. Щукина в 1997 году его пригласили работать в труппу Российского государственного театра «Сатирикон» имени Аркадия Райкина в Москве. 24 Там он проработал до 2015 года, сыграв, например, в спектаклях «Макбет» и «Гамлет». 1 С 1 июня 2018 года Аверин — актёр Московского академического театра сатиры. 24 С июня 2024 года — актёр театра «Ленком Марка Захарова». 4

В кино карьера Аверина началась в 1999 году с киноленты «Любовь зла». 1 В 2003 году он появился в основной роли в киноленте «Магнитные бури». 1 В 2004 году Аверин снялся в многосерийной ленте «Карусель», где ему досталась роль хирурга Корнеева. 1 Широкую известность актёр получил в 2008 году благодаря главной роли Сергея Глухарёва в телесериале «Глухарь». 24 С 2012 года он снимается в сериале «Склифосовский» в главной роли доктора Олега Брагина. 2

В июне 2024 года Аверин объявил об уходе из Московского театра сатиры и поступлении в Московский театр «Ленком Марка Захарова». 2